Ayala publicó su primer libro, "Tragicomedia de un hombre sin espíritu", en 1925 y obtuvo el doctorado en derecho por la Universidad de Madrid en 1930.
Su juventud estuvo marcada por los horrores de la Guerra Civil española y la posterior dictadura de Francisco Franco.
Cuando comenzó el conflicto en 1936, se encontraba en Buenos Aires, en una gira de conferencias. Regresó para colaborar con el gobierno republicano de España, pero tres años después, cuando los soldados de Franco entraron a Barcelona y terminó la guerra, Ayala siguió el camino de numerosos intelectuales españoles: el exilio en América.
Se refugió en Buenos Aires, donde enseñó sociología y fundó la revista Realidad con el fin de publicar a autores argentinos y españoles, que incluyeron a Jorge Luis Borges, Julio Cortázar y Juan Ramón Jiménez.
Posteriormente, en 1950, se trasladó a Puerto Rico, donde impulsó la respetada revista La Torre.
En 1955, Ayala inició una temporada de 20 años en Estados Unidos, donde trabajó en Princeton, Rutgers, la Universidad de Nueva York (NYU), el Bryn Mawr College, la Universidad de Chicago y finalmente la Universidad de la Ciudad de Nueva York (CUNY, según sus siglas en inglés).
Una parte considerable de sus libros más sobresalientes abordan sus años en el exilio, incluido "Los usurpadores", de 1949, en el que examina la inmoralidad de una persona que somete a otra a su voluntad.
El mismo año publicó "La cabeza del cordero", una colección de relatos breves en torno a la Guerra Civil española.
Regresó definitivamente a España en 1975, coincidiendo con la muerte de Franco.
Ayala hurgó en el modo de reconciliar la consciencia individual con la sociedad y de aplicar antiguos valores morales en los tiempos modernos.
El colapso del orden moral y la desesperanza de las relaciones humanas son también temas comunes en sus novelas pesimistas y satíricas como "Muertes de perro" y "El jardín de las delicias", dos de sus obras más célebres.
"La transición de España (de la dictadura a la democracia), la reconstrucción moral de este país, habría sido más difícil de no haber sido inspirada por el legado democrático que fue destruido por la Guerra Civil, pero que Francisco Ayala y otros como él pudieron conservar", dijo en una ocasión el jefe de gobierno español José Luis Rodríguez Zapatero.
El 16 de marzo del 2006, con motivo de su 100 cumpleaños, marcó el inicio de un año de celebraciones con reuniones, conferencias, seminarios y exhibiciones en su honor, empezando por un almuerzo con el rey Juan Carlos y la reina Sofía en la Biblioteca Nacional.
En una entrevista con The Associated Press poco antes de su cumplir un siglo de vida, Ayala apareció físicamente frágil pero mentalmente lúcido.
"He sido parte del pasado en los últimos años", dijo. "Llega el tiempo en que al calcular la edad racionalmente uno sabe que no va a llegar muy lejos".
Ayala deja a su segunda esposa, Carolyn Richmond, y una hija de su anterior matrimonio.
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